Основанный на фильме 2007 года, «Трансформеры: Игра» ставит игроков в роли фракций Автоботов или Десептиконов в попытке найти AllSpark, артефакт, который дал жизнь их расе. Автоботы намерены защищать его навсегда, в то время как десептиконы желают его силы для зла. Две фракции вели свою битву на планете Кибертрон, но в последней попытке защитить ее автоботы бросили AllSpark в космос, где он оставался скрытым на Земле. Когда десептиконы обнаруживают это место, они хотят закончить войну на Земле.
В трехмерной среде-песочнице с возможностью взаимодействия и разрушения окружающей среды игроки могут выбирать между двумя командами, каждая из которых преследует разные сюжетные цели. Они расположены в разных местах, с основными и дополнительными квестами. Сюжетная линия героических автоботов повторяет сюжет и события оригинального фильма. Однако сюжетная линия злодейских десептиконов позволяет роботам уничтожать обе планеты и более агрессивно уничтожать своих врагов. Игроки могут выбрать таких персонажей, как Оптимус Прайм или Бамблби из списка выбираемых автоботов, или Мегатрона и Старскрима из десептиконов.