После многих опасных приключений принц наконец возвращается домой в Вавилон, привозя с собой свою новую невесту Кайлину, Императрицу Времени. Однако их надежды на мирное и счастливое совместное будущее рушатся, когда они прибывают в Персию и обнаруживают, что земля опустошена войной. Кайлину тут же захватывает и убивает злой визирь, и ее смерть высвобождает Пески Времени, из которых визирь черпает ужасающие новые силы.
Принцу Персии снова предстоит сражаться, но на этот раз он будет сильнее, чем когда-либо, благодаря своему новому альтер-эго, Темному Принцу, рожденному в результате контакта Принца с Песками. Пока он борется, чтобы вернуть свое королевство из рук безумца, он также должен сражаться со своими внутренними демонами, поскольку Темный Принц угрожает полностью поглотить его.
Игра очень похожа (с точки зрения последовательностей боев и головоломок) на предыдущие части трилогии UbiSoft Prince of Persia: The Sands of Time и Warrior Within. Есть несколько серьезных нововведений, таких как персонаж Темного принца, который время от времени овладевает главным героем и предлагает ему новые комбинации и приемы. Существует также новая способность под названием «Убийство на скорости», которая очень эффективна против всех противников в игре (жертвы атакуют сзади и убивают жестоко и скрытно).
В Prince of Persia: The Two Thrones (Rival Swords) игроку предстоит исследовать не только улицы Вавилона, но и разрушенный дворец своего отца, храм и знаменитые Висячие сады.