Ігровий процес, представлений у Enter the Dragonfly, подібний до попередніх ігор Spyro. Тим не менш, новим доповненням гри є множинні дихальні атаки, такі як бульбашкове дихання (для захоплення бабок), лід та електричний подих. Ці здібності досягаються завдяки стародавній статуї дракона на батьківщині. У Spyro також є блок-хід, який відхилить далекі атаки і відправить їх назад у ворога.
Історія починається незабаром після року Дракона. Дракони святкують обряд для юних драконів та парад Великих Драконів, з приходом нових молодих охоронців бабок для драконів.
Однак під час вечірки Ріпто телепортується через портал разом зі своїми поплічниками Crush and Gulp, зірвавши святкування, маючи намір захопити нових молодих бабок, щоб послабити драконів. Однак його заклинання осічки і бабки розкидані по Царствах Драконів.
На Спайро покладено завдання відновити новий врожай бабок у царствах. Зрештою Спайро завершує свою місію і стикається з Ріпто. Спайро виграє битву, а Ріпто бігає за своє життя, клянучись, що він повернеться. Гра закінчується на вечірці, і свято продовжується.